Экспозиция построена по разделам, отражающим источники поступлений памятников: «храмы Рыбинска и окрестностей», «усадебные собрания местных дворян», «монастыри земли Рыбинской». Это пласт нашей местной духовной культуры с ее святынями и святыми.
В отдельный раздел выделены иконы старообрядческого центра Романова-Борисоглебска – открытые на рубеже XX-XXI веков «романовские письма».
Особый новый раздел экспозиции – произведения современных рыбинских иконописцев, резчиков, ювелиров, продолжающие славные традиции церковного искусства Рыбинской земли.
Открытие постоянной экспозиции Православного искусства из коллекций Рыбинского музея – большое и долгожданное событие для Рыбинска. Экспозиция – итог многолетней работы искусствоведа И.Л. Хохловой и реставратора Е.А. Расторгуевой по изучению, публикации и реставрации собрания.
